人間を捕獲し続ける堕天翅族に対抗する組織、地球再生機構ディーバ。
そこではエレメントと呼ばれる子供たちが、アクエリオン搭乗者となるべく特訓を受けていた。
エレメントのピエールとシルヴィアは、救世主・太陽の翼を探しに氷の街に向かう。
だが、ターゲットの少年アポロは獣のようなストリートチルドレンだった･･･。

氷の街で親友のバロンを堕天翅族に連れ去られてしまった少年アポロは、
何者かに導かれるようにソーラーアクエリオンに合体、一撃でケルビム兵を粉砕する。
そしてまた、アクエリオンの復活によって、堕天翅族の前衛指揮官トーマも1万2千年の永き眠りから目覚める･･･。

つぐみとジュンを新たに加えたエレメント候補生たちは、合体シミュレーターで訓練を行う。
しかしアポロとシルヴィアの呼吸は合わず、つぐみとジュンも実力を発揮できないまま、訓練は不審な爆発によって中止してしまう。
訓練後、バロンのことを思うアポロに対し、ソフィアは"パートナーシップ"について語る。

眠りから目覚めた頭翅は最長老・夜翅に対し、太陽の翼の力を用いて生命の樹を進化させ、
堕天翅族の新たな世界を作ることを提案する。
一方、ディーバでは不動が候補生たちの足跡を見て、それぞれの心理や弱点を読みとっていた。
訓練後、不動のからくりを明かそうとするシルヴィアとアポロのもとに、リーナが現れて･･･。

アポロは堕天翅族に連れ去られた親友バロンを助け出すため、アトランディアに乗り込もうと決意し、寄宿舎を抜け出す。
不動は候補生たちにアポロの追跡を命ずる。
行き先のディーバ基地地下は巨大な迷宮になっていて、候補生は次々と脱落していく。
そんな中、シリウス、ピエール、麗花、シルヴィアがアポロに迫る･･･。

不動は候補生たちに、遠く離れた場所にいる相手に自らの魂のイメージを届け、振り向かせる特訓を命ずる。
しかし、距離が遠すぎてアポロたちの想いは思うように届かない。
不動は「距離も時間も人の心の迷いが生み出す幻」とアポロたちに説く。
そんな中、頭翅は月の力をケルビム兵に授け、アポロたちに襲いかかる。

旧アリシア王国の王子、シリウス。美しいものを愛し、戦闘中でも時に詩を口ずさむ彼の戦いぶりを見た頭翅は、
本当の美を見せようと新たな神話獣を送り込む。
そんな中、ギリシアのオノマクリトスの作とされる宝石に関する本「リティカ」をめぐり、
アポロ、シルヴィア、シリウス、麗花の関係はぎくしゃくしていた･･･。

1軍のメンバーのなかで、つぐみとジュンだけは未だに実戦で合体したことがない。
そこでつぐみは麗花に、「はじめてのとき」についての心構えを聞く。ジュンもまたピエールにアドバイスを請うのだった。
その翌日、シミュレーター訓練中にまたもや謎の爆発事故が起きて･･･。

夜毎、世界中の各地で子供たちが眠りからさめない事件が多発する。
神話獣の精神攻撃らしいと判断した不動はエレメントたちに特訓を命ずる。しかし、不可解な特訓の内容に困惑するアポロたち。
そんな中、シリウスや麗花たちまでもその攻撃を受けてしまう。アポロたちはシリウスたちを救うため、ベクターマシンに向かう。

命令を無視してヘッドとなりアクエリオンに合体したアポロ。
そこに戦翅・両翅（モロハ）が乗り込んだ原型翅・錬翅（レンシ）の新型ケルビム兵が現れる。
両翅の激しい攻撃にアポロたちは手も足も出ず、ついにシルヴィアは重症を負ってしまう。
駆けつけたシリウスは、シルヴィア負傷の原因を作り出したアポロに殴りかかり･･･。

密林の遺跡から、堕天翅のものと思われる琥珀に包まれた羽が見つかった。
堕天翅族の秘密が記されている可能性があるため、早速研究が進められるが、
リーナはその羽から何かを感じて気絶してしまい、不動は羽に触れることを禁止するのだった。
一方、頭翅と音翅は「琥珀の羽」を取り戻そうと、ディーバに迫って･･･。

圧倒的なまでの強さを誇る頭翅と音翅のケルビム兵。
アポロたちの渾身の必殺技を受けても、その機体は無傷である。
岩肌に押し付けられ、ソーラーアクエリオンは身動きもとれない。
そんなアポロたちに、前世の記憶を忘れてしまったのかと頭翅は悲しげに問い、
人質になっていたバロンをアポロたちの目の前に突き出して･･･。

シルヴィアは、自分自身が体験したかのようなアポロの過去の夢を見た。
ソフィアのもとを訪れ、その原因についてたずねるシルヴィア。
また、アポロもアポロニアスの記憶を蘇らせるが、それが本当にアポロニアス本人の記憶なのか定かではないとソフィアは説く。
一方、頭翅は夜翅に琥珀の羽を破壊したと報告して･･･。

いつも陽気なはずのピエールの様子がおかしい。
疲れきった様子で、授業でも上の空でボールペンのキャップをはめたり、はずしたり、
クロエのスカートの中が見えても、いつものピエールなら大喜びのはずが気づいてもいない始末。
そう、ピエールの体にある異変が起こっていたのだ。

ホラー映画を観ておののくピエールたち。そこに登場する吸血鬼はリーナにそっくりなのだ。
そんな中、ジュンやつぐみの首筋に咬み痕が見つかる。そして、アポロもリーナに血を吸われたことがあると告白する。
ジュンやピエールたちは、リーナが吸血鬼ではないか、または堕天翅族の送り込んだスパイでは、と疑い始めて･･･。

お兄様に嫌われないため、アクエリオンを的確に動かすため、先輩のアドバイスだから、と
三者三様の理由でダイエットを始めるシルヴィア、麗花、つぐみ。
しかし、食べられないというストレスをコントロールできなくなり、
ついに彼女たちは「食べ物など消えてなくなってしまえ！」と夢の中で念じてしまい...。

自分勝手な行動で収穫獣を取り逃がしてしまうアポロ、シリウス、シルヴィア。
思うのは自分のことばかり、相手の気持ちがまったく汲み取れないのだ。
そんなアポロたちに不動は「相手に身になりきってみろ」と特訓を課す。
特訓を前に、ジュンは自らのとある趣味を披露する。

アポロニアスに裏切られた自分を忘れぬ証として、その翅を兜として飾る頭翅。
それを知らない子供天翅・双翅は、アポロニアスの翅と囚われたアポロの仲間チビコを使い、
恐るべき作戦を開始する。
出撃したアポロたちは消息を絶ってしまい、
テレポートチェンジしたはずの麗花も戻らなくなってしまって...。

太陽の翼との戦いを気に入った双翅は、あまたのケルビム兵を従え、街を襲い始めた。
人類にとって苛烈な無差別攻撃に、アポロは怒りをあらわにし、シリウスは鳴らしてはならない翅音だと警告する。
一方、新国連軍はヘクサグラム型高次元量子結界システムの完成によって、カゴメ・オペレーションを発動する。

双翅はカゴメ・オペレーションによって人類に捕えられた。
その翅は新型兵器の開発のために引きちぎられてしまう。
愛すべき者を奪われた怒りに燃える頭翅は、同じだけの愛を奪うべく、
漆黒のケルビム・ヴァルルゼバとともにディーバに向かう。
かつて、アポロニアスが導かれた紅い道が、再びこの世に現れる時が迫る...。

紅い道に導かれ、堕天翅族のもとへ去ったシリウス。
アトランディアについたシリウスは、頭翅と出会い、自らの決断が間違っていなかったと確信する。
そしてシルヴィアをアトランディアに呼び込むべく、ケルビム兵と出撃する。
ベクターマーズを奪われたディーバは、2機のベクターマシンでこれを向かえ撃つが...。

堕天翅としての力に目覚めたシリウスが操るケルビム兵に、アポロたちは全く歯が立たない。
絶体絶命の危機を救ったのは、ディーバが密かに開発していた強攻型アクエリオンだった。
そのパイロットは意識不明のまま行方不明となっていたグレンである。
しかし、彼には捕獲された双翅の羽が植えつけられていた。

遂に堕天翅の総攻撃が始まった。
世界各地に現れた天空のゲートから無数の胞子が降り注ぎ、胞子に触れた人類は次々と植物化していってしまう。
新国連軍は捕らわれた人々もろともアトランディアを壊滅させる作戦を計画するが、
それを知ったディーバは、捕らわれた人々を助けるべくアトランディアへ出撃することを決意する。

ついにアトランディアへの亜空間回廊が開かれた。
新国連軍の強攻型ベクターマシンが、次々とアトランディアになだれ込んで行く。
捕らわれ人もろともアトランディアを壊滅させようとする新国連軍、迎え撃つ無数の堕天翅族のケルビム兵。
壮絶な戦いの中、ディーバは捕らわれた人々を助けることができるのか...。

ついに生命の樹は受粉の時を迎えた。その樹の元で、一万二千年の想いに決着をつけるため、
アポロは頭翅のケルビム・ヴェルルゼバとの最後の決戦を迎える...。
果たして、地球の未来は？　そして、アポロとシルヴィアの時空を超えた恋の行方は...？